Pokrowska ma bogatą historię i nie mniej burzliwe losy. W miejscu, gdzie znajduje się ten kościół, wcześniej znajdowało się kilka świątyń. Tak, jeden z nich został zbudowany w 1685 roku w pobliżu pozostałości spalonego w 1651 roku ormiańskiej cerkwi Narodzenia Bogurodzicy. W XVIII wieku drewniany kościół rozebrano i na jej miejscu zbudowano nową, z kamienia. Projekt świątyni został zaprojektowany przez architekta I.Григоровичем-Барским. Dokładna data budowy nie jest znana – niektórzy badacze preferują 1772 roku, inne – 1766, przy czym obie chcesz, jak to jest zaskakujące, uzasadnione udokumentowane. Świątynia mocno ucierpiała od wielkiego pożaru 1811 roku, więc przy renowacji jego kopuła, wykonane w stylu ukraińskiego baroku, został zastąpiony kopułą w stylu klasycystycznym. Również kościół przestał dzielić się na górny i dolny, zostały usunięte schody u крылец. Wystrój świątyni udało się odzyskać tylko częściowo. W 1824 roku odbyła się kolejna rekonstrukcja, w ramach której powstała przy zachodniej elewacji nowa ciepła kościół.

W czasach sowieckich, pokrowska wykorzystywano na różne sposoby. Najpierw znajdował się tu archiwum obwodowe, a w 1946 roku ciepłe kościół przekazano cerkwi prawosławnej społeczności. Po remoncie 1946-1948 roku cały kościół został przekazany cerkwi prawosławnej społeczności. Podczas gruntownej renowacji 1950 roku wyraźnie zostały zmienione kopuły i dachu, przywrócone gzymsy i cokoły. Od 1969 roku kościół został wynajęty ukraińskim towarzystwem ochrony zabytków historii – znajdowały się tu magazyny i hala produkcyjna. Po tym pokrowska реставрировалась jeszcze kilka razy, przy czym renowacja 70-tych odbywało się głównie na podstawie dokumentów historycznych. Na dzień dzisiejszy jest to obecny kościół, należący do społeczności patriarchatu Kijowskiego.