Pierwszy profesjonalny teatr został założony w Brześciu w sierpniu 1940 roku. Nazywał Brzeski obwodowy rosyjski teatr dramatyczny, jednak wojna przerwała tak świetnie rozpoczęte teatralne sezony.

Zaraz po wyzwoleniu miasta Brest od niemiecko-faszystowskich najeźdźców, w październiku 1944 roku podjęto decyzję o utworzeniu Państwowego młodzieżowego rosyjskiego teatru dramatycznego imienia Leninowskiego komsomołu Białorusi w Brześciu. W trudnych latach powojennych zawsze stanowiły trudne. Budynek Brzeskiego teatru został zniszczony, artyści skulony w małym одноэтажном domku, располагавшемся w pobliżu zniszczonego teatru. Widownia został wyposażony drewnianymi ławkami i mógł pomieścić zaledwie 150 osób. Artyści, wraz z mieszkańcami miasta Brest, odnowili budynek teatru. Dyrektorem artystycznym teatru stał się młody, utalentowany reżyser Mikołaj Mickiewicz.

W 1949 roku nastąpiło zjednoczenie Brzeskiego i Mohylewskiego teatru. Zostali zaproszeni młodzi artyści z innych teatrów. Ten trudny zbiorczy zespół połączył reżyser i kierownik artystyczny Jurij Решимов. Powojenny repertuar zwracał się do bohaterskiej wojskowej dramaturgii. Na scenie teatru wystawił spektakle: "Młoda gwardia" A. Фадеева, "Jak hartowała się stal" N.Ostrowskiego, "Constantine Bariery" A. Мовзона. Symbolem młodego teatru stał się spektakl "twierdza Brzeska" w sztuce Konstantyna Губаревича.

W latach sześćdziesiątych w teatr przyszło wiele ciekawych nowatorskich reżyserów i aktorów, w tym, od 1964 do 1968 latach pracował tu teatr lalek, który później został wyróżniony w oddzielną organizację.

W 1989 roku rozpoczęto remont budynku teatru, która trwała 7 lat. W 1995 roku odbyło się uroczyste otwarcie, po którym otrzymał spektakl "Wesele Figara". Jednocześnie do teatru dołączył orkiestra symfoniczna, teatr otrzymał nazwę Brzeski teatr dramatu i muzyki.

Od 1996 roku teatr przyjmuje gości na międzynarodowym festiwalu teatralnym "Biała Wieża", w którym biorą udział zespoły teatralne z ponad 20 krajów świata.